Науковці Інституту зоології ім. І.І. Шмальгаузена НАН України самостійно і спільно з колегами із Національного університету біоресурсів і природокористування України досліджують кореляційні системи у морфологічній еволюції скелета птахів і роль цих систем у фенотипічній варіації птахів. Про те, чим зумовлені ці дослідження, що вдалося дізнатись і чому здобуті результати важливі, в інтерв’ю пресслужбі НАН України розповіла керівниця досліджень, старший науковий співробітник відділу еволюційної морфології Інституту зоології ім. І.І. Шмальгаузена НАН України кандидат біологічних наук Оксана Шатковська.
 Кандидат біологічних наук Оксана Шатковська (фото пресслужби НАН України) |
– Метою нашого дослідження було з’ясувати, наскільки інтегрований скелет птахів, – говорить учена.
– Що це означає?
– Тобто наскільки взаємопов’язані різні частини скелета. Інтеграція – це взаємозв’язок, взаємозалежність. Річ у тім, що птахів вважають високомодульними, а модульність протилежна до інтеграції. Модульністю називають незалежний розвиток різних частин організму.
– А так теж буває?
– Так теж буває (посміхається). У птахів передні кінцівки протягом еволюції перетворилися на крила. Тазові кінцівки також набули специфічної будови. Череп сильно видозмінився порівняно з предковими формами. Тобто все свідчить про те, що організм птахів загалом і скелет зокрема є модульним. І кожен функціональний модуль (а окремим функціональним модулем є, наприклад, відділ скелета і м’язи, що до нього кріпляться), розвивався певною мірою незалежно від інших.
Така модульність є адаптивною, тобто певна частина організму може змінюватися відносно незалежно від інших частин, пристосовуючись до умов існування організму. Адаптивний аспект модульності активно вивчали у ХХ столітті. Орнітоморфологічні дослідження спрямовувалися на те, щоби з’ясувати, як особливості будови організму пов’язані з екологією птахів (наприклад, способом пересування і живлення), їхньою спеціалізацією. Питання інтеграції організму здебільшого оминалися, хоча науковці й раніше відзначали, що важливо враховувати взаємозв’язок різних частин організму, вивчаючи його розвиток. Наприклад, ці питання порушував іще І.І. Шмальгаузен у своїй монографії «Організм як ціле в індивідуальному та історичному розвитку» [Іван Іванович Шмальгаузен (1884–1963) – український науковець-зоолог, засновник однієї з наукових шкіл, академік НАН України, у 1930–1941 роках – директор Інституту зоології Академії наук України, який нині називається на його честь. Наукові праці І.І. Шмальгаузена присвячено порівняльній анатомії та ембріології, еволюційній морфології, походженню наземних хребетних, вивченню процесів росту організмів, феногенетиці, біокібернетиці, загальнобіологічним проблемам. Встановив закон росту тварин. – Примітка пресслужби НАН України]. Тобто ідеї ці зовсім не нові, але морфологічній інтеграції раніше не приділяли належної уваги. Досліджували переважно гормональну та фізіологічну регуляції розвитку організму. Зараз відомо, скажімо, про плейотропний ефект дії деяких генів, коли один ген може впливати на розвиток кількох фенотипічних ознак різних органів.
Отже, морфологічну інтеграцію мало висвітлювали у науковій літературі. Водночас, це надзвичайно цікаве питання, адже зрозуміло, що хай якими незалежними один від одного можуть бути органи, вони однаково мають якось корелювати в межах організму. Тим більше, що, скажімо, птахи мають дуже багато обмежень, пов’язаних із польотом, – частини (або ж регіони) тіла у них принципово не можуть розвиватися незалежно. Щоби птах ефективно літав, центр ваги його тіла має розміщуватися між крилами. За наземної локомоції (пересування поверхнею землі) центр ваги тіла має проєктуватися на стопу. Навіть якщо центр ваги тіла зміщується, це зміщення не може бути значним. Інакше воно призводить до зменшення мобільності птаха. Наприклад, високоспеціалізовані водоплавні птахи, тіло яких сильно видовжилося (пінгвіни; представники родини алькових: кайри, чистуни), дуже незграбні на суші, їхнє тіло вертикально орієнтоване і наземна локомоція значно ускладнена. Також потрібно відзначити, що сусідні регіони тіла мають просторово співвідноситися між собою в межах організму. Скажімо, крило і тазові кінцівки – це різні локомоторні модулі. М’язи, які відповідають за рух крила, кріпляться до грудини, а м’язи, що відповідають за рух тазової кінцівки, – до таза. Грудина і таз у тілі птаха розташовані поряд, і їхнє незалежне збільшення чи зменшення обмежене. Річ у тім, що у птахів стегно горизонтально орієнтоване і має огинати грудину під час наземної локомоції. Оскільки ступінь абдукції (відведення) стегна обмежений його анатомією, то розміри грудини і таза не можуть сильно відрізнятися. Інакше це, знов-таки, шкодитиме наземній локомоції і знадобляться якісь інші механізми, щоби компенсувати цей недолік.
Тому ми припустили, що птахам теж має бути властива інтеграція різних регіонів тіла, і вирішили з’ясувати, чи це справді так і наскільки сильна ця інтеграція, якщо вона підтвердиться. Нас цікавила інтеграція як у межах усього скелета, так і в межах окремих функціональних модулів, наприклад черепа. Якщо інтеграція сильна, то наскільки адаптивними є трансформації інтегрованих відділів скелета? До прикладу, попередні дослідження на черепі птахів показали, що розміри і форма дзьоба мають високий ступінь кореляції з формою та розмірами мозкової коробки (нейрокраніуму). Видовження дзьоба супроводжується зменшенням мозкової коробки, яка теж дещо видовжується, зменшується висота черепа, очниці меншають, звужуються і стають більш латерально орієнтованими у черепі (зміщуються по боках черепа, зменшуючи бінокулярність зору). Та не відомо, чи такі корелятивні зміни різних відділів черепа є однаково адаптивними і чи поліпшують вони пристосовуваність птаха до середовища існування. Хоча раніше будь-які зміни апріорі вважались адаптивними.
– Але це не точно?
– Це не точно. І у науковій літературі вже з’являються гіпотези, що у високоінтегрованих структурах, таких як череп, не всі трансформації пов’язані з адаптацією, – якісь є «вимушеними». Наприклад, зміну форми дзьоба можна розглядати як адаптацію до трофічної спеціалізації (хоча і з цим питанням не все однозначно), форма ж мозкової коробки і форма й розташування очниць можуть бути наслідком патерна інтеграції (закономірності корелятивного зв’язку відділів черепа).
– А як ці зміни впливають на якість життя птахів?
– Вони впливають на життєздатність. Наразі це малодосліджене питання. Але воно дуже цікаве, над ним варто працювати. Бо зміни високоінтегрованих частин, які [тобто зміни] можуть виявитися неоднаково адаптивними, зрештою мають бути «компромісними» до умов існування. Тому штучний добір за певними ознаками іноді знижує життєздатність особин.
– Бо організм не встигає «гармонізувати» зміни, як це відбувається під час тривалого еволюційного процесу?
– Так, штучний добір пришвидшує зміни, не лишаючи змоги пристосуватися до них. Це добре видно на прикладі голубів. Звичайні міські популяції видозмінюються у природний спосіб. А в особин деяких штучних порід, наприклад, унаслідок збільшення грудини зміщується центр ваги тіла, і це ускладнює наземну локомоцію. Такі особини не виживуть у природних умовах.
…Повертаюся до наших досліджень. Отже, ми планували дослідити кореляційні системи як у межах всього скелета, так і в окремих функціональних модулях, а також визначити чинники, що впливають на кореляційні системи. За підсумками цих досліджень вийшло кілька наукових статей у фахових журналах [перелік публікацій дивіться наприкінці матеріалу]. Плануємо й далі розвивати цю тематику. Розповім, як ми працювали і що дізналися.
Маю зазначити, що інтеграцію зазвичай вивчали на основі лінійних промірів, тобто дослідники знімали проміри певних скелетних ознак або частин тіла й аналізували, як ці проміри корелюють між собою. Але відносно нещодавно – років двадцять тому – почали розвиватись і поширюватись методи геометричної морфометрії, що їх розробив Крістіан Петер Клінкенберґ [нині професор у Школі біологічних наук Манчестерського університету, Велика Британія]. Вони дають змогу порівнювати не окремі проміри, а форми органів загалом. Аналізувати, наприклад, як співвідносяться між собою форми кісток і навіть цілих скелетних комплексів (на кшталт черепа) у різних видів, визначати напрями і чинники еволюційних змін. Ми теж скористалися цією методикою, щоби з’ясувати співвідношення не лише розмірів, а й форм скелетних комплексів. Об’єктами одного з наших досліджень стали представники ряду Горобцеподібних (латинська назва – Passeriformes). Ми дослідили коваріацію форм і розмірів черепа, грудини й таза – наймасивніших регіонів тіла, які визначають форму тіла птаха і належать до трьох різних функціональних модулів: череп, зрозуміло, відповідає головно за живлення, грудина пов’язана з польотом, а таз – із наземною локомоцією. Чим цікаві Горобцеподібні? Вони мають дуже великий розмах розмірів тіла (маси тіла досліджених нами видів різняться у понад 100 разів), різну трофічну спеціалізацію (зерноїдні, комахоїдні, всеїдні), різні типи наземної локомоції. Вибірка у нас була не дуже велика, але представлена різними екологічними групами. Для вивчення коваріації ми застосовували як стандартні, так і філогенетичні порівняльні методи, тобто методи, що враховують вплив філогенії.
– Поясніть, будь ласка, що таке філогенія і коваріація.
– Коваріація – це взаємозв’язок між різними структурами, вона відображає ступінь їхньої інтеграції. Філогенія – це еволюційні зв’язки споріднених організмів, видів чи інших таксонів (класів, рядів, родин, родів тощо – залежно від того, який таксономічний рівень розглядається). Усім, напевно, траплялися філогенетичні дерева різних груп організмів [філогенетичне дерево – це схема еволюційних зв’язків поміж різними таксонами зі спільним предком, приблизним, хоч і значно спрощеним аналогом якої є генеалогічне дерево]. Зараз, коли дедалі ширше застосовуються генетичні методи, філогенетичні дерева будують на генетичних даних. Тоді як раніше вони ґрунтувалися здебільшого на сукупності спільних морфологічних ознак. І філогенетичні дерева на основі генетичних даних можуть відрізнятися від філогенетичних дерев, побудованих на основі морфологічних ознак.
– І бувають несподіванки, що певні види, родини чи класи насправді спорідненіші між собою, ніж вважалось? Або навпаки.
– Так, бувають. Наприклад, раніше до ряду Соколоподібних (Falconiformes) відносили родину соколових (Falconidae) і родину яструбових (Accipitridae). Але за підсумками передусім ДНК-аналізу було спростовано їхню близьку спорідненість. Нині виокремлюють два різні ряди – Яструбоподібні (Accipitriformes) і Соколоподібні (Falconiformes). Соколоподібні навіть ближчі до папуг, ніж до Яструбоподібних, попри морфологічну схожість з останніми і подібність трофічної спеціалізації (представники як Соколоподібних, так і Яструбоподібних є денними хижими птахами).
Філогенетичну спорідненість видів важливо враховувати у порівняльно-морфологічних дослідженнях, оскільки на формування схожих морфологічних ознак може впливати як спільна еволюційна історія видів, так і подібність екології, і важливо розрізняти вплив цих чинників.
– Яких Горобцеподібних ви обрали для своїх досліджень, які види вивчали?
– Загалом близько 60 видів. Серед них – представники родин воронових, очеретянкових, жайворонкових, плискових, в’юркових, вівсянкових, дроздових, шпакових та інші. Всього представлена 21 родина.
– Чи можна в цьому випадку говорити про репрезентативність вибірки? Тобто чи можна результати, отримані на модельних видах, екстраполювати на птахів узагалі? Чи йдеться лише про Горобцеподібних?
– Я була б обережна і говорила б лише про Горобцеподібних. Щоб говорити про птахів узагалі, потрібно досліджувати більшу вибірку. І ми хотіли б це зробити. Крім того, для вивчення Горобцеподібних ми використовували 2D геометричну морфометрію – аналіз двох проєкцій скелета на основі фотознімків. Віднедавна у нашому відділі було придбано 3D сканери за кошти ґранту від Національного фонду досліджень України. І тепер подібні дослідження можна виконувати на новому рівні, застосовуючи 3D геометричну морфометрію. Це дасть змогу проаналізувати більше ознак і отримати повніші узагальнення.
Повертаючись до результатів дослідження інтеграції скелета у Горобцеподібних, хочу зауважити, що коваріація між формами скелетних блоків виявилася низькою. Ми підтвердили еволюційну інтеграцію для форм черепа і таза. А також виявили, що маса тіла суттєво впливає на відносні розміри скелетних регіонів. З’ясувалося, що дрібні горобині, на відміну від, наприклад, воронових (найбільших представників ряду), мають педоморфні пропорції тіла [такі, що передують дорослій стадії розвитку], тобто у них відносно більший череп і відносно менший посткраніальний скелет [це весь скелет, крім черепа]. Слід зазначити, що вплив екології виду (типу наземної локомоції, трофічної спеціалізації) на коваріацію скелетних блоків був слабким. Ми пов’язуємо це з тим, що Горобцеподібні не є загалом вузькоспеціалізованими птахами.
 На фото ліворуч – проєкції черепа, грудини і таза з позначенням промірів, ландмарок і семіландмарок, використаних у дослідженні.Рисунок праворуч показує коваріацію латеральних проєкцій черепа і таза. Філогенетичні зв’язки позначено поєднаними лініями. Трофічну спеціалізацію видів позначено кольором. Цю і наступні ілюстрації та світлини люб’язно надала Оксана Шатковська |
Водночас, ми припустили, що у вузькоспеціалізованих птахів коваріація скелетних регіонів може бути більш виражена. Щоби перевірити цю гіпотезу, ми дослідили інтеграцію форм і розмірів грудини і таза у водоплавних птахів.
 Самці крижня звичайного (Anas platyrhynchos). Авторка цієї і наступних світлин – Оксана Шатковська |
Серед водоплавних птахів виокремлюють різні екологічні групи за стратегією локомоції та пошуку їжі. Ми дослідили 26 видів птахів і виокремили три екологічні категорії: птахи, що плавають на поверхні і добувають їжу, занурюючи голову чи передню частину тіла у воду; пірнальники, які використовують для підводної локомоції крила (як пінгвіни, кайри, чистуни); пірнальники, що пересуваються під водою за допомогою тазових кінцівок (як баклани, пірникози). Виявилося, що серед птахів-пірнальників виражена коваріація форм грудини і таза, причому у пірнальників із різним стилем підводної локомоції наявні різні моделі коваріації . Більш вузька, видовжена і сплощена грудина корелює зі вкороченим постацетабулярним регіоном таза [преацетабулярний/постацетабулярний – відділи таза; ацетабулюм – місце з’єднання нижніх кінцівок із тазом] у пірнальників, що використовують для підводної локомоції крила. Розширена і вкорочена грудина з глибоким кілем корелює з подовженим постацетабулярним регіоном таза у пірнальників, що використовують тазові кінцівки для підводної локомоції. Птахи, що плавають на поверхні, мають найбільш різноманітні комбінації форм грудини і таза. Це, ймовірно, пояснюється їхньою меншою спеціалізацією до специфічного способу водної локомоції, а також впливом різноманітних екологічних чинників.
 Лиска звичайна (Fulica atra) |
 Лебідь-шипун (Cygnus olor) |
– Тобто що спеціалізованіший вид, то інтегрованіший у нього організм?
– Можливо, але це теж потрібно перевірити.
 Співвідношення розмірів і форм грудини і таза у птахів, що використовують різні локомоторні модулі для підводної локомоції.Ліворуч – птахи-пірнальники, які використовують крила для підводної локомоції (на прикладі кайри тонкодзьобої (Uria aalge)). Праворуч – птахи-пірнальники, які використовують тазові кінцівки для підводної локомоції (на прикладі баклана імператорського (Phalacrocorax atriceps)) |
Як я вже говорила, одним із наших завдань було дослідити інтеграцію в межах функціонального модуля черепа і виявити чинники, що на неї впливають. Ми розглянули 50 видів співочих птахів (представників ряду Горобцеподібних) із широким діапазоном маси тіла (8,3–570 г) і трофічної спеціалізації (зерноїдні, комахоїдні/зерноїдні, комахоїдні, всеїдні). Виявили високий ступінь коваріації між формами дзьоба і нейрокраніума. Це підтвердило узагальнення наших попередників щодо інтеграції черепа птахів. Ми також дослідили вплив відносного розміру черепа (довжини черепа щодо маси тіла), абсолютного розміру черепа (алометрії) та трофічної спеціалізації на зміну форми черепа. Імовірний вплив відносного розміру черепа на його форму тестувався вперше. Ми вважаємо, що відносний розмір черепа пов’язаний з конструктивними особливостями всього тіла птаха (зокрема, з положенням центру ваги тіла), які є важливими як для успішного наземного пересування, так і для польоту. Виявилося, що подібні форми черепа трапляються у Горобцеподібних із різними розмірами тіла та трофічною спеціалізацією. Відносний розмір передбачав форму черепа майже так само, як і абсолютний розмір. Як відносний, так і абсолютний розміри черепа опосередковували перехід птахів до трофічних спеціалізацій. Отже, наше дослідження показало, що біомеханічні обмеження, пов’язані з польотом, можуть опосередковано впливати навіть на форму черепа птахів.
 На фото ліворуч – схема промірів і розташування ландмарок і семіландмарок на латеральній (вигляд збоку) і дорсальній (вигляд згори) проєкціях черепа (на прикладі сойки звичайної (Garrulus glandarius)).На рисунку праворуч – контури черепів досліджених видів за трофічною спеціалізацією. Середню форму для кожної категорії позначено чорним кольором |
 Кореляції між формою черепів і їхніми абсолютними (ліворуч) і відносними (праворуч) розмірами |
Ми виконали ще одне дотичне до основного напрямку дослідження. Наш співавтор Іван Митяй [доцент кафедри зоології та іхтіології факультету тваринництва та водних біоресурсів Національного університету біоресурсів і природокористування України, кандидат біологічних наук] має велику базу даних щодо форми пташиних яєць, тож ми вирішили перевірити, чи є взаємозв’язок між формою/розмірами яйця та формою/розмірами таза, наскільки таз і яйце взаємоінтегровані. Наша вибірка склала 309 зразків таза та 8145 яєць 173-х видів птахів, що представляють 25 рядів. Виявилося, що форми таза і яйця корелюють менше, ніж їхні розміри. Розміри яйця (довжина і діаметр) стають відносно більшими, якщо розміри таза зменшуються. Птахи з нагніздною моделлю розвитку [птахи, у яких пташенята вилуплюються неопушеними, із закритими очима, потребують від батьків обігріву і вигодовування] мають у середньому найменші розміри таза і найбільші відносні розміри яєць. Однак це пояснюється ефектом малих розмірів таза (і тіла загалом) у більшості нагніздних птахів. За схожих розмірів таза птахи з нагніздною моделлю розвитку мають менші відносні розміри яєць, ніж виводкові [птахи, у яких пташенята вилуплюються вкриті пухом і зрячі, можуть із першої ж доби життя слідувати за батьками, шукати їжу].
Ми також виявили кореляцію між формою таза та формою яйця. Найбільш виражена вона у хижих і водоплавних птахів. Річ у тім, що ці дві екологічні групи суттєво різняться за формою таза. У хижих птахів широкий таз із коротким постацетабулярним відділом корелює з округлішою формою яєць. А у водоплавних птахів видовжений таз із подовженим постацетабулярним відділом корелює з видовженішою формою яєць. Тобто інтеграція простежується на різних рівнях просторової організації.
 Розподіл досліджених птахів за розмірами та формою таза і яйця в морфопросторі перших двох головних компонент.Ліворуч угорі показано співвідношення розмірів і форми яйця і таза у хижих птахів (на прикладі скопи (Pandion haliaetus)), ліворуч унизу – у водоплавних птахів (на прикладі баклана великого (Phalacrocorax carbo)) |
– А чи реально в перспективі охопити цими методами взагалі всіх птахів?
– Охопити геть усіх майже неможливо. Та й недоцільно. За різними оцінками, птахів зараз налічується від понад восьми тисяч до понад десяти тисяч видів. Ми не маємо доступу до такої кількості матеріалів. Але якщо взяти вибірку, представлену максимально різними екологічними групами, – отримаємо доволі повну картину і результати можна буде екстраполювати на інші види.
Цікаво ще дослідити, як змінюються кореляційні системи в онтогенезі, тобто протягом індивідуального розвитку організму, і які чинники на це впливають. Зовсім нещодавно, у березні, вийшла наша нова наукова публікація з цієї теми – про закономірності інтегрованого росту частин тіла в онтогенезі грака (Corvus frugilegus). Ми виявили, що моделі інтеграції скелета в ембріональному і постембріональному періодах різняться. Вважаємо, що це може бути пов’язане як із підготовкою до функціонування певних систем органів на різних стадіях онтогенезу, так і з еволюційною послідовністю зміни будови тіла у предків птахів. Наразі дослідження виконано на прикладі одного виду, але в майбутньому плануємо подібне дослідження на птахах, які різняться екологією раннього онтогенезу.
 Кореляції між приростами маси тіла і скелетних елементів в ембріонів (а) і пташенят (b) грака. Кореляції нижче середнього значення позначено пунктирною лінією, а ті, що вище, – суцільною лінією. Кольори відповідають регіонам тіла |
 Кластерна дендрограма досліджених ознак в ембріонів (a) і пташенят (b) грака. Різні кольори відповідають регіонам тіла |
– Це, мабуть, дуже кропітка і тривала робота. І вона зовсім не збігається зі стереотипними уявленнями про орнітологів як людей, котрі десь з очерету чи кущів спостерігають птахів у бінокль.
– Так, дослідження видового різноманіття птахів, динаміки їхньої чисельності – це класичні польові орнітологічні дослідження. Наші ж дослідження – орнітоморфологічні. Нас цікавить, як птахи змінюються морфологічно (тобто за будовою тіла), наскільки ці зміни адаптивні, як інтеграція органів і частин тіла впливає на фенотипічну варіацію птахів (розмаїття їхніх зовнішніх ознак).
– Чи можна за підсумками ваших робіт із вибраними видами стверджувати, що птахи інтегрованіші (чи навпаки), ніж їхні предки? І якщо так, то наскільки інтегрованіші? Наскільки сучасні птахи взагалі відрізняються від своїх предків?
– Це цікаве питання, на яке не так просто відповісти. Птахи, звісно, відрізняються від своїх предків, але потрібні додаткові дослідження, щоб оцінити рівень інтеграції скелета предкових форм. Предками птахів вважаються тероподні (хижі) динозаври, для яких була характерна біпедальна (двонога) локомоція. Передні кінцівки у них не були задіяні в наземній локомоції, хоча і не були подібні до крил, як у птахів. Можна передбачити, що рівень інтеграції функціональних модулів у таких тварин був уже менший, ніж у їхніх попередників із чотириногою наземною локомоцією, оскільки схожість функції для передніх і задніх кінцівок посилює їхню інтеграцію. Саме зменшення ступеню інтеграції організму відкрило простір для подальшої морфологічної трансформації, зокрема для перетворення передніх кінцівок на крило, формування специфічної тазової кінцівки, видозміни черепа.
– Предок птахів був схожий на тиранозавра?
– Це був не тиранозавр, але схожість була. Тероподні динозаври були біпедальні. Саме перехід до біпедалізму уможливив трансформацію передніх кінцівок. У біпедальних динозаврів додаткову локомоторну функцію виконував хвіст, який урівноважував тіло під час руху. Але коли передні кінцівки трансформувались у крила, з’явилася можливість для зменшення розмірів хвоста. Походження птахів – цікава тема, яку постійно порушують у літературі, і крапки в цьому питанні ще не поставлені.
– Тобто ще є куди досліджувати далі?
– Звісно. Досліджувати завжди є куди. Аби лиш були час, матеріали і, звісно, фінансування.
Дякую колегам, які брали участь у дослідженнях і обговоренні результатів, за співпрацю. Особливо Марії Ґхазалі [Марія Ґхазалі – старший науковий співробітник відділу еволюційної морфології Інституту зоології ім. І.І. Шмальгаузена НАН України, кандидат біологічних наук]. Частково наші дослідження фінансувалися за рахунок проєкту Національного фонду досліджень України (грант 2020.02/0247). Дякую за підтримку керівникові проєкту Павлу Гольдіну [Павло Гольдін – провідний науковий співробітник відділу еволюційної морфології Інституту зоології ім. І.І. Шмальгаузена НАН України, доктор біологічних наук, професор].
 Самиця крижня звичайного (Anas platyrhynchos) з виводком |
Наукові публікації з результатами цих досліджень:
1. Shatkovska OV, Ghazali M, Mytiai IS, Druz N. Size and shape correlation of birds' pelvis and egg: Impact of developmental mode, habitat, and phylogeny.
Journal of Morphology. 2018;1–13.
https://doi.org/10.1002/jmor.20888
2. Shatkovska, O.V. and Ghazali, M. (2020), Integration of skeletal traits in some passerines: impact (or the lack thereof) of body mass, phylogeny, diet and habitat. J. Anat., 236: 274-287.
https://doi.org/10.1111/joa.13095
3. Shatkovska, O. V., & Ghazali, M. (2021). Relative skull size as one of the factors limiting skull shape variation in passerines.
Canadian Journal of Zoology,
99, 1054–1066.
https://doi.org/10.1139/cjz-2021-0106
4. Shatkovska, O. V., & Ghazali , M. (2023). Covariation in Shapes Between the Sternum and Pelvis in Aquatic Birds with Different Locomotor Modes.
Zoodiversity, 57(3).
https://doi.org/10.15407/zoo2023.03.251
5. Shatkovska OV, Ghazali M, Mytiai IS, Stegney MM. Patterns of integrated growth of body parts in Rook (Corvus frugilegus) ontogeny.
J Morphol. 2024 Apr;285(4):e21690.
https://doi.org/10.1002/jmor.21690  Самиця крижня звичайного (Anas platyrhynchos) |
Спілкувалася Сніжана Мазуренко